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Amélioration de la muqueuse intestinale, des fientes, des os et de la croissance du poulet de chair par la marne

D Ouachem, A Meredef, Z Arfan1 et O Bennoune

Laboratory of food Sciences, Institute of Veterinary and Agronomic Sciences, Batna1 University, 05000 Algeria
oduniv@yahoo.fr
1 Department of Pathobiology, College of Veterinary and Animal Sciences, Jhang, Sub-Campus UVAS, Lahore-Pakistan

Résumé

Les effets de l’addition de 3% de marne à l’alimentation sur le poids d’abattage, la morphométrie intestinale, la qualité de l’os et l’humidité des fientes ont été étudiés chez le poulet de chair au cours de deux expériences. Pour chaque essai, 240 poussins chair d’un jour (ISA15), pesant en moyenne 42,5 ± 1 g ont été répartis à travers deux groupes (témoin sans marne et expérimental avec supplémentation de 3% de marne). Par traitement, 6 répétions de 20 sujets ont été aménagées. Au cours de la phase finition, les fientes fraiches de 3 jours consécutifs ont été collectées et pesées, puis séchées. A l’âge de 8 semaines, le poids vif a été relevé et après abattage, la qualité de l’os et la morphométrie de la muqueuse intestinale ont été mesurées.

Au premier essai, la marne a amélioré significativement la matière sèche des fientes (+20% ; P=0,04) et le poids relatif du duodénum (+15% ; P=0,01).  L’examen histologique a montré que la marne contribue à augmenter de façon significative la hauteur des villosités du jéjunum (+25,9% ; P=0,001) et les cryptes du duodénum (+20,6% ; P=0,03), mais pas celles du jéjunum et de l’iléon. Dans le deuxième essai, l’addition de 3% de marne a augmenté significativement le poids d’abattage (+6,6% ; P=0,03), le poids relatif du tibia (+7,3% ; P=0,01) et l’index du tibia (+13,4% ; P=0,001). Les réponses relevées dans le cadre de cette étude confirment l’effet de la marne sur les performances de croissance et l’humidité des fientes observé antérieurement et montrent l’intérêt de son emploi en tant qu’additif naturel favorable à la santé intestinale et améliorant la qualité de l’os du poulet de chair.

Mots clés: argile, gain de poids, humidité des fientes, morphométrie, santé intestinale, tibia, volaille


Improvement of the intestinal mucosa, the droppings, bones and growth of broiler chickens by marl

Abstract

Effects of 3% of marl addition in feed on weight gain, intestinal morphometry, bone quality and moisture droppings were studied in broiler chickens through two trials. For each test, 240 male day-old chicks (ISA15), weighing an average of 42,5± 1g were randomly allocated into control and experimental (with 3% marl supplementation) groups. They were further divided into six sub-groups and each sub-group contained 20 chickens. During the finisher phase (d48-d50), fresh droppings for 3 consécutive days were collected and weighed. At the age of 8 weeks, the chicken were weighed in order to determine the live body weight and immediately slaughtered to assess bone quality and the intestinal morphometry.

In the first trial, marl significantly improved the dry matter of droppings (+20% ; P=0,04) and the duodenum relative weight (+15% ; P=0,01). Histological results showed that the marl significantly increased the height of the jejunum villi (+25,9% ; P=0,001) and the duodenum crypts (+20,6% ; P=0,03), but not those of the jejunum and the ileum. In the second trial, the addition of 3% of marl significantly increased the body weight gain (+6,6% ; P=0,03), relative tibia weight (+7,3% ; P=0,01) and the tibia index (+13,4% ; P=0,001). Responses found in this study confirm potential of marl to enhance growth performances, moisture droppings and to improve the intestinal health, the well-being and the bone quality of broiler.

Keywords: clay, excreta moisture, intestinal health, morphometry, poultry, tibia, weight gain


Introduction

Au cours des dernières annéés, divers produits à base de substances naturelles ont été utilisés comme additifs en alimentation des volailles dans le but d’améliorer l’efficacité digestive et les performances. Parmi ces produits, différents types d’argiles ou des dérivés argileux ont été testés et recommandés comme additifs naturels (Ouhida et al 2000a et 2000b ; Xia et al 2004 ; Ouachem et al 2009 ; Safaei et al 2010 ; Ouachem 2011). Ajoutées dans l'alimentation, les argiles favorisent des conditions favorables à la santé intestinale et l'absorption des nutriments, l’augmentation des performances et la qualité des produits (Ouachem et al 2015).

La marne est une argile naturelle disponible partout dans le monde qui a fait l’objet de plusieurs études ces dernières années. Son emploi a été accompané par d’importantes améliorations de performances et de qualité, tant chez le poulet de chair (Ouachem et al 2015) que chez la poule pondeuse (Grine 2016 ; Lombarkia 2016). De plus, les argiles ont la particularité d’avoir la propriété d'un tamis moléculaire, la capacité d'échanger des cations et l’aptitude d'absorber l'eau, de sorte que par exemple, les cations Ca2+, Mg2+ peuvent être échangés avec d'autres cations tels que NH4+, Na+, K+ sans changements majeurs de structure (Mumpton et Fishman 1977).

D’autre part, les problèmes associés aux troubles locomoteurs sont très fréquents en élevages de volailles et sont à l’origine d’affections douleureuses difficile à évaluer, mais les performances zootechniques en témoignent de l’état de gravité. Ces altérations n’affectent pas uniquement le bien-être et la qualité des carcasses mais provoquent aussi un retard de croissance, une détérioration de l’indice de consommation, une dégradation de la litière et une forte mortalité (Leterrier et al 1998).

Compte tenu de ces considérations, nous nous sommes intéressés à étudier dans une première expérience, les effets de l’addition de 3% de marne sur la morphométrie intestinale et l’humidité des fientes et dans une seconde expérience, les effets de cette addition sur le gain de poids et les propriétés physiques de l’os du poulet de chair.


Matériel et méthodes

Aliments et argile

Au cours de deux essais de 56 jours, les effets de l’addition de 3% de marne ont été étudiés au sein de deux groupes de poulets (témoin et expérimental avec addition de 3% de marne). Des régimes alimentaires à base de maïs et de soja 48 ont été préparés selon les recommandations du NRC (1994) ; les aliments servis au cours des différentes phases d’élevage apportent les besoins en acides aminés essentiels et en minéraux des poulets. Les caractéristiques nutritionnelles des aliments de démarrage (1-14 j), de croissance (15-42 j) et de finition (43-56 j) étaient respectivement : (3 000 kcal d’EM / kg, 21 % PB, 1,20% de Ca, 0,75% de P et 1,10% de lysine) ; (3 100 kcal d’EM / kg, 20 % PB, 0,85% de Ca, 0,55% de P et 0,90% de lysine ) ; (3 150 kcal d’EM / kg, 18 % PB, 0,65% de Ca, 0,50% de P et 0,70% de lysine). L’argile utilisée était une marne grise, caractérisée par un faible taux de matière organique (0,6%) et une granulométrie renfermant 68% d’argile et 13% de sable. Sa composition chimique exprimée en milliéquivalents par 100 grammes de sol était : (Ca 2+ = 4,6) ; (Mg2+ = 2,87) ; (Na+ = 0,33) ; (K+ = 0,1) ; (capacité d’échange cationique = 20,5). Les poulets ont été élevés sur une litière de coupeaux de bois et avaient un accès libre à l’eau et l’aliment.

Animaux, protocoles et analyses

Les deux expériences ont été conduites à la ferme expérimentale de l’Institut des sciences vétérinaires et des sciences agronomiques de l’Université de Batna 1 (Algérie). Pour chaque essai, 240 poussins chair d’un jour, mâles (ISA15), pesant en moyenne 42,5±1,0 g ont été répartis de façon aléatoire à travers deux groupes (témoin et expérimental : 6 répétitions de 20 sujets par traitement). Les poulets du premier essai ont été élevés au sol jusqu’à l’âge de 45 jours, ensuite, 24 sujets par traitement ont été choisis autour du poids moyen réalisé par le groupe et placés dans 8 cages de 3 sujets (8x3) pour l’appréciation de l’humidité des fientes pendant trois journées consécutives (j48-j50). Les fientes humides ont été collectées sur un plateau placé sous la cage et pesées aussitôt à l’état frais (chaque heure pour éviter la déshydratation). La teneur en matière sèche des fientes a été déterminée après séchage de 72 heures dans une étuve réglée à 80°C (AOAC 1995).

A l’âge de 56 jours, 30 poulets par traitement ont été abattus pour étudier la morphométrie de l’intestin grêle. Après éviscération, les trois segments de l’intestin grêle ont été vidés et pesés. La méthode de morphométrie utilisée est la technique de microdissection de Goodlad et al (1991) décrite par Gabriel et al (2007) et Mallet et al (2009).

La partie médiane de chaque segment de l’intestin grêle (duodénum, jéjunum, iléon) est prélevée en portions de 1,5 cm, coupée longitudinalement, rincée avec du sérum physiologique (NaCl 9 g/l) et stabilisée dans une solution de formol (10%) pendant 24h avant sa conservation au formol 70% à 4°C. L’échantillon est ensuite rincé et coloré avec le réactif de Schiff (coloration de Feulgen), puis rincé de nouveau avec de l’eau distillée et stocké à 4°C dans de l’acide acétique 45% jusqu’à son analyse. Les villosités avec leurs cryptes sont délicatement individualisées sous une loupe binoculaire. Pour chaque prélèvement, 10 villosités et 20 cryptes de Lieberkühn sont mesurées en utilisant un microscope muni d’un logiciel d’acquisition et d’analyse d’image (Visilog version 6.3, Noesis). Pour chaque villosité et chaque crypte, la hauteur (de villosité) ou la profondeur (de crypte) sont mesurées.

Au second essai, le poids vif a été relevé à l’âge de 8 semaines, ensuite 36 poulets par lot ont été abattus pour apprécier la qualité de l’os. Après effilage et éviscération, les tibias droits ont été retirés et débarrassés des tissus mous. Le poids du tibia a été déterminé à l’aide d’une balance de précision (Sartorius), la longueur et le diamètre avec un pied à coulisse électronique. Comme la minéralisation rend l'os plus dur, les densités osseuses ont été utilisées comme indicateurs de résistance de l’os. La densité osseuse reflète la teneur de l’os en cendres (Rath et al 2000).

La densité de l’os ou index du tibia a été déterminée par la formule décrite par Seedor et al (1991): index tibia = poids tibia (mg) / longueur tibia (mm). L’index de robustesse a été déterminé par l’expression de Reisenfeld (1972) :

L’analyse de variance était l’outil statistique utilisé pour la comparaison des moyennes des différents paramètres étudiés. Pour classer les moyennes, le test de comparaison multiple de Newman et Keuls (Steel and Torrie 1980) a été utilisé dans le cas de différences significatives (P < 0,05).


Résultats et discussions

Les résultats du premier essai (humidité des fientes et morphométrie intestinale) sont consignés dans le tableau 1 et ceux du deuxième essai (poids d’abattage et propriétés physiques de l’os du tibia) dans le tableau 2.

Tableau 1. Effets de la marne sur l’humidité des fientes et la morphométrie de la muqueuse intestinale au niveau des différents segments de l’intestin grêle (n = 30 poulets/traitement).

Paramètres

Témoin

Marne

SEM

Probabilité

MS des fientes (%)

20,2b

24,2a

1,3

P = 0,04

Duodénum

Poids (% poids vif)

0,33(b)

0,38(a)

0,012

P = 0,01

HV (µm)

822

793

21,5

(NS)

PC (µm)

234(b)

283(a)

13,6

P = 0,03

Jéjunum

Poids (% poids vif)

0,72

0,76

0,03

(NS)

HV (µm)

807 (b)

1017 (a)

43

P = 0,001

PC (µm)

272

227

29,2

(NS)

Iléon

Poids (% poids vif)

0,8

0,7

0,07

(NS)

HV (µm)

676

730

30,4

(NS)

PC (µm)

216

193

14,5

(NS)

(NS) : non significatif ; MS : matière sèche ; HV : hauteur des villosités ; PC : profondeur des cryptes ; (a,b) : les moyennes affectées de lettres différentes sur une même ligne sont statistiquements différentes au seuil de signification de 5%.



Tableau 2. Effets de la marne sur le poids vif et les propriétés physiques du tibia de poulets mâles (n=36 poulets/traitement).

Paramètres

Témoin

Marne

ESM

Probabilité

Poids vif à 1 j (g)

42

43

-

NS

Poids vif à 8 sem (g)

2 900b

3 090a

42,3

P = 0,03

Poids tibia (g)

24,6

28,1

-

-

Poids tibia (% PV)

0,848b

0,910a

0,013

P = 0,01

Diamètre (mm)

10,71

10,73

0,016

NS

Longueur (mm)

123,6

124,7

0,6

NS

Index tibia (mg/mm)

199b

226a

7,2

P = 0,001

Index de robustesse

4,20

4,10

0,06

NS

PV : poids vif ; NS : non significatif ; (a,b) : les moyennes affectées de lettres différentes sur une même ligne sont statistiquements différentes au seuil de signification de 5%.

Humidité des fientes et morphométrie de l’intestin grêle

Par rapport aux sujets du groupe témoin, la marne favorise l’excrétion de fientes plus sèches (+20% ; P=0,04). Cette réponse est en agrément avec nos résultats antérieurs avec le même type et la même dose d’argile (Ouachem et al 2009 et Ouachem et al 2011b). Par ailleurs, il a été observé par Safaei et al (2010) que l’addition de bentonite, de kaolinite ou de zéolite permet d’augmenter la teneur en matière sèche des fientes de 20,9% vers des taux situés dans l’intervalle 24-27%. Cet effet a également été observé par Öztürk et al (1998) chez la poule pondeuse recevant un aliment contenant la clinoptilolite. En plus, selon Schneider et al (2016), l’addition de 100 g de zéolite naturelle par kg de litière de sciure de bois, permet de réduire l’humidité de la litière et les émissions d’ammoniac. En conséquence, grâce aux capacités de rétention d’eau et aux propriétés d’adsorption d’ammonium et d’absorption d’NH3, la zéolite peut être considérée comme alternative de contrôle de l’humidité des litières et les émissions d’ammoniac dans les élevages avicoles (Schneider et al 2016).

L’analyse des résultats de la morphométrie des segments de l’intestin grêle (tableau 1) montre que l’addition de marne améliore significativement le poids relatif du duodénum (+15% ; P=0,01) et numériquement celui du jéjunum (+5,5%). L’observation des coupes histologiques a montré que la marne contribue à augmenter de façon significative la hauteur des villosités du jéjunum (+25,9% ; P=0,001) et la profondeur des cryptes du duodénum (+20,6 % ; P=0,03). Quoique non significative, la marne apporte aussi une amélioration à la hauteur des villosités iléales. Selon Xia et al (2004), chez le poulet de chair, la montmorillonite améliore la muqueuse de l’intestin grêle en favorisant des villosités plus hautes. De même, avec la montmorillonite traitée au cuivre, il a été rapporté par les mêmes auteurs une augmentation de la hauteur des villosités et du rapport: hauteur villosités/profondeur cryptes. L'amélioration significative du poids relatif du duodénum, des cryptes duodénales et des villosités du jéjunum peut être attribuée à l'effet antimicrobien et détoxifiant rapporté par plusieurs auteurs chez différents types d'argiles (Miazzo et al 2000 ; Xia et al 2004 ; Hu et al 2005 ; Prvulović et al 2007 ; Ouachem et al 2015). Par ailleurs, une amélioration de la morphologie de la muqueuse intestinale a été observée par Xia et al (2004) et expliquée par une diminution de la concentration d'E.coli et de Clostridium. E. En outre, cet effet anti microbien n'exclue certainement pas un accroissement de la flore utile telle que les lactobacilles. Si tel est le cas, cette situation ne peut que stimuler la sécrétion de mucus. En effet, selon Deplancke et Gaskins (2001), certaines bactéries comme les lactobacilles, notamment par l’intermédiaire des acides gras volatils qu’ils génèrent, sont connus pour stimuler la sécrétion du mucus. De plus, il a été rapporté qu'en présence de montmorillonite, le mucus intestinal se stabilise dans un niveau acceptable, probablement par accroissement des cellules à mucus, ce qui permet une meilleure protection de la muqueuse intestinale et la régénération de l'épithélium (Albengres et al 1985 ; Girardeau 1987). De même, l’augmentation des poids relatifs du duodénum et jéjunum semble a priori agir au profit d'une meilleure absorption intestinale. En effet, Gabriel et al (2003) ont rapporté que l’augmentation du poids relatif de l’intestin s’accompagne d’une paroi intestinale plus épaisse et donc plus résistante aux conditions stressantes du tube digestif.

Poids d’abattage et propriétés physiques de l’os du tibia

Les résultats du deuxième essai confirment de nouveau l’effet de la marne sur le poids vif du poulet rapporté par Ouachem et al (2015). De même, cette réponse sur le poids vif va de pair avec les résultats observés par Xia et al (2004) avec montmorillonite et Hadj Ayed et al (2011) avec sepiolite. Encore, les effets de la marne sur la morphométrie intestinale et l’humidité des fientes observés au premier essai, peuvent expliquer en partie le poids vif significativement plus élevé (3 090 g) pour le lot marne comparé au lot témoin (2 900 g).

Paralèllement, les propriétés physiques de l’os des poulets du lot expérimental ont été améliorées de façon significative (index du tibia : +13,6% et poids relatif du tibia : +7,3%) et de manière plus discrète pour l’index de robustesse (-2,4%). Faisant référence à Reisenfeld (1972), un faible indice de robustesse indique une forte structure osseuse. L'effet significatif de la marne sur les propriétés physiques de l'os du tibia observé dans cet essai a également été observé avec la zéolite par Roland et al (1993) et Utlu et al (2007). Selon ces auteurs, ces effets peuvent être liés aux concentrations en Al, Si, Zn, Na ou K de la zéolite, car ces minéraux sont connus pour influencer le métabolisme minéral et l'équilibre électrolytique, conduisant au développement et la maturité osseuse. Par ailleurs, plusieurs études citées par Eleroğlu et al (2011) ont affirmé que l'addition de zéolite augmente l'utilisation de Ca et le dépôt de matière minérale dans l’os pendant la croissance. En outre, cet effet peut être attribué aux particularités des argiles qui sont considérées comme un véritable tamis moléculaire régulateur des échanges de cations (Ouachem et al 2015).

Cette réponse est intéressante du fait que chez les poulets à croissance rapide, les troubles squelettiques sont fréquents, de sorte que le développement osseux ne parvient pas à suivre le rythme de croissance et la masse musculaire excessive et prédispose l'os à la déformation et la fragilité. En fait, le squelette fournit non seulement un soutien structurel à l'oiseau, mais il est également une source minérale importante pour les besoins métaboliques (Mutuş et al 2006). De plus, la fragilité osseuse peut conduire aux défauts de carcasse et nuire aux attentes des consommateurs. En effet, Rath et al (2000) ont signalé que la fragilité osseuse est aussi corrélée à l'incidence des fragments osseux dans les viandes désossées et à la présence d’hématomes dans la viande adjacente à l'os.


Conclusion


Références

Albengres E, Urien S, Tillement J P, Oury P, Decourt S, Flouvat B and Drieu K 1985 Interactions between smectite, a mucus stabilizer, and acidic and basic drugs. European Journal of Clinical Pharmacology 28, 601–605.

AOAC 1995 Official methods of chemical analysis. Association of Official Analytical Chemists (16th Ed Edition) Washington D.C, 1025 p.

Deplancke B and Gaskins H R 2001 Microbial modulation of innate defense: goblet cells and the intestinal mucus layer. American Journal of Clinical Nutrition 73(6), 1131S-1141S. http://ajcn.nutrition.org/content/73/6/1131S.long

Eleroğlu H, Yalçın H and Yıldırım A 2011 Dietary effects of Ca-zeolite supplementation on some blood and tibial bone characteristics of broilers. South African Journal of Animal Sciences 41(4), 319-330. http://dx.doi.org/10.4314/sajas.v41i4.1

Gabriel I, Mallet S, Leconte M, Fort G and Naciri M 2003 Effects of whole wheat feeding on the development of coccidial infection in broiler chickens. Poultry Science 82(11), 1668-1676. doi: https://doi.org/10.1093/ps/82.11.1668

Gabriel I, Quimerch S, Vivien S, Mallet S, Travel A, Chevalier D et Bouvarel I 2007 Caractérisation des troubles digestifs non spécifiques chez le dindonneau par morphométrie de l'intestin grêle. Septièmes Journées de la Recherche Avicole, Tours (France), 28&29 mars, pp: 357-361.

Girardeau J P 1987 Smectite aggregation by Escherichia coli. Acta Gastroenterolica Belgium 50, 181–192.

Grine K R 2016 La marne : une argile naturelle dans l’alimentation de la poule pondeuse. Mémoire de Master option Aviculture, Institut des Sciences Vétérinaires et des Sciences Agronomiques, Université Batna 1, 41p.

Hadj Ayed M, Zghal I and Rekik B 2011 Effect of sepiolite supplementation on broiler growth performance and carcass yield. Research Opinions in Animal and Veterinary Sciences 1(6), 375-378.

Hu C H, Xu Z R and Xia M S 2005 Antibacterial effect of Cu2+ exchanged montmorillonite on Aeromonas hydrophila and discussion on its mechanism. Veterinary Microbiology 109(1-2), 83-88.

Leterrier C, Constantin P, Le bihan duval E, March G et Nys Y 1998 Troubles locomoteurs et qualité osseuse chez les volailles de chair. INRA Production Animale 11(2), 125-130.

Lombarkia S 2016 Réponses de la poule pondeuse à l’addition de complexe de marne ou de kaolin associés aux feuilles d’olives, au paprika et au curcuma. Mémoire de Master option Aviculture, Institut des Sciences Vétérinaires et des Sciences Agronomiques, Université Batna 1, 49p.

Mallet S, Travel A, Williams J, Leconte M, Candidat M et Chevais C 2009 Effets des fructo-oligosaccharides ou des graines entières de blé sur la structure de la muqueuse intestinale et la production de mucus chez le poulet. Huitièmes Journées de la Recherche Avicole, St Malo (France), 25&26 mars, pp: 202-206.

Miazzo R, Rosa C A R, De Queiroz Carvalho E C, Magnoli C, Chiacchiera S M, Palacio G, Saenz M, Kikot A, Basaldella E and Dalcero A 2000 Efficacity of synthetic zeolite to reduce the toxicity of aflatoxin in broiler chiks. Poultry Science 79, 1-6. doi: https://doi.org/10.1093/ps/79.1.1

Mumpton F A and Fishman P H 1977 The application of natural zeolites in animal science and aquaculture. Journal of Animal Science 45(5), 1188–1203. https://www.animalsciencepublications.org/publications/jas/tocs/45/5

Mutuş R, Kocabaǧli N, Alp M, Acar N, Eren M and Gezen Ş Ş 2006 The Effect of dietary probiotic supplementation on tibial bone characteristics and strength in broilers: Research note. Poultry Science 85(9), 1621–1625. doi: https://doi.org/10.1093/ps/85.9.1621

NRC 1994 National Research Council, Nutrients Requirements of Poultry. 9 th Rev. ed. National Academy Press., Washington D C, 7, 11-19.

Ouachem D, Soltane M, Kalkil T, Soualah Z, Berghouti F, Abdessemed F, Mekaoussi S et Yakhlef I 2009 La marne un produit naturel dans le régime du poulet de chair : conséquences sur les performances et l’état des fientes. Huitièmes Journées de la Recherche Avicole, St. Malo (France), 25&26 mars, pp : 507-511.

Ouachem D 2011 Optimisation de la digestion chez les ruminants et les monogastriques. Thèse Doctorat Es-Sciences, Université el Tarf, Algérie, 126P.

Ouachem D, Soltane M, Hadjar A, Bakroune F, Kalkil T, Bensalem A, Smaili A, Haddad S and abdessemed F 2011b Effects of the marl on the performance of chicken feeding starting diet containing acid oil. Banats Journal of Biotechnology 3(2), 3-6. http://www.bjbabe.ro/category/2011/page/3/

Ouachem D, Kaboul N, Meredef A, Abdessemed F and Ahmed Gaid Z 2015 Effects of clay on performance, moisture of droppings and health status of poultry : an overview. World’s Poultry Science Journal 71(1), 184-189.

Ouhida I, Pérez J F, Gasa J and Puchal F 2000a Enzymes (b-glucanase and arbinoxylanase) and/or sepiolite supplementation and the nutritive value of maize-barley wheat based diets for broiler chickens. British Poultry Science 4, 617-624. http://dx.doi.org/10.1080/713654974

Ouhida I, Pérez J F and Gasa J 2000b Sepiolite (Exal) decreases microbial colonization in the gastrointestinal tract of young broilers fed barley- wheat based diets. Archivos de Zootecnia 49, 501-504. http://www.uco.es/organiza/servicios/publica/az/php/az.php?idioma_global=1&revista=18&codigo=233

Öztürk E, Erener G and Sarica M 1998 Influence of Natural Zeolite on Performance of Laying Hens and Egg Quality. Turkish Journal of Agriculture and Forestry 22(6), 623-628.

Prvulović D, Jovanović G A, Stanić B, Popović M and Grubor L G 2007 Effects of a clinoptilolite supplement in pig diets on performance and serum parameters. Czech Journal of Animal Sciences 52, 159-166.

Rath N C, Huff G R, Huff W E and Balog J M 2000 Factors Regulating Bone Maturity and Strength in Poultry. Poultry Science 79(7), 1024–1032. doi: https://doi.org/10.1093/ps/79.7.1024

Safaei K M, Boldaji F, Dastar B and Khan A D 2010 Effect of different levels of kaolin, bentonite and zeolite on broilers performance. Journal of Biological Sciences 10(1), 58-62. http://www.scialert.net/fulltext/?doi=jbs.2010.58.62&org=11

Reisenfeld A 1972 Metatarsal robusticity in bipedal rats. American Journal Physical Anthropology 40, 229-234.

Roland D A, Rabon H W, Rao K S, Smith R C, Miller J W, Barnes D G and Laurent S M 1993 Evidence for absorption of silicon and aluminum by hens fed sodium zeolite A. Poultry Science 72(3), 447-455. https://doi.org/10.3382/ps.0720447

Schneider A F, De Almeida D S, Yuri F M, Zimmermann O F, Gerber M W and Gewehr C E 2016 Natural zeolites in diet or litter of broilers. British Poultry Science 57(2), 257-263. http://dx.doi.org/10.1080/00071668.2016.1150962

Seedor J G, Quarruccio H A and Thompson D D 1991 The bisphosphonate alendronate (MK-217) inhibits bone loss due to ovariectomy in rats. Journal of Bone and Mineral Research 6, 339–346. doi:10.1002/jbmr.5650060405

Steel R G D and Torrie J H 1980 Principles and Procedures of Statistics. McGraw-Hill Book Co. Inc., New York, NY.

Utlu N, Çelebi S and Yücel O 2007 The Effects of natural zeolite supplementation to diet on serum element concentrations in laying hens. Revue de Medecine Vétérinaire 158(12), 598-602. http://www.revmedvet.com/artdes-fr.php?id=1577

Xia M S, Hu C H and and Xu Z R 2004 Effects of copper-bearing montmorillonite on growth performance, digestive enzyme activities and intestinal microflora and morphology of male broilers. Poultry Science 83(11), 1868-1875. https://doi.org/10.1093/ps/83.11.1868


Received 13 April 2017; Accepted 4 May 2017; Published 1 June 2017

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