Biodiversidad de hormigas hipógeas (Hymenoptera: Formicidae) en agroecosistemas del Cerrito, Valle del Cauca

M Ramírez**, J Chará, L C Pardo-Locarno*, J Montoya-Lerma**, I Armbrecht**, C H Molina y E J Molina

Centro para la Investigación en Sistemas Sostenibles de Producción Agropecuaria, CIPAV
monicar@cipav.org.co
* Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira
** Grupo GEHANA, Departamento de Biología, Universidad del Valle

Resumen

Las hormigas han sido consideradas como agentes funcionales e ingenieros de suelos tropicales por su abundancia, ubicuidad y actividad e importancia ecológica. En general, gran parte de esta categorización reposa sobre estudios en especies que viven sobre la superficie sin que se conozca la contribución de aquellas que habitan los estratos inferiores del suelo. Por esta razón esta investigación se propuso comparar los ensamblajes de hormigas hipógeas en cuatro usos del suelo (caña con manejo convencional, caña de azúcar con manejo agroecológico, sistema silvopastoril intensivo y bosque) en una reserva natural y en cultivos de caña de azúcar convencionales adyacentes, ubicados en el centro del Valle del Cauca, Colombia. En cada uso se cavaron cuatro monolitos de 25 x 25 x 30 cm, de los que se separaron las hormigas presentes a 0-10 cm, 10-20 cm y 20-30 cm de profundidad. Se usaron análisis de aglomeración para explorar la disposición de los usos de la tierra de acuerdo a la identidad de hormigas y se realizó una prueba pareada de Mann Whitney para compararlos estadísticamente. Para diferenciar entre las profundidades del suelo se realizó una prueba de Anosim de una vía y para encontrar que especies aportaban a la separación entre sitio se usó un análisis de Simper. Por último, se utilizaron estimadores de riqueza para predecir el esfuerzo de muestreo.

Se colectaron 25 morfoespecies de hormigas y 6023 individuos, siendo caña con manejo agroecológico la más abundante en especies e individuos. Las especies más representativas y que dieron la pauta para marcar la diferencia entre usos de la tierra fueron Tranopelta gilva, Wasmannia auropunctata y Solenopsis JTL 005. Los sistemas como el silvopastoril intensivo y la caña con manejo convencional formaron un grupo separado de la caña con manejo agroecológico y el bosque. Desde el punto de vista de la abundancia, la caña con manejo agroecológico difirió significativamente de la caña manejo convencional y el sistema silvopastoril. Por otro lado, el estrato que presentó mayor número de especies y capturas fue el de 0-10 cm en todos los usos de la tierra, lo cual es compatible con lo reportado en la literatura. No obstante, dado que sólo se encontraron diferencias significativas entre la diversidad de las profundidades del suelo en la caña con manejo convencional (p≤ 0.006), se plantea que este uso del suelo afectó más al ensamblaje. Los datos obtenidos soportan que caña ecológica y bosque fueron los usos que más favorecieron  la diversidad de hormigas de los estratos epígeo e hipógeo, algo que podría sustentarse, desde la teoría ecológica, con la idea de que el manejo ecológico de la tierra tiende mantener, entre otros, mayor aporte de materia orgánica, que beneficiaría múltiples macroinvertebrados, entre ellos a la mirmecofauna,  cuya actividad conjugada a través de la  excavación y participación en la red trófica, podrían rendir beneficios a los procesos ecológicos y edafogénicos.

Palabras clave: bosque seco, caña agroecológica, caña convencional, mirmecofauna, sistemas silvopastoriles intensivos, usos de la tierra

Biodiversity of hypogean ants (Hymenoptera: Formicidae) in agroecosystems in Cerrito (Valle del Cauca), Colombia

Abstract

Ants are regarded as bioengineers and functional agents in tropical soils because their abundance, ubiquity and ecological importance. In general, much of this categorization is based on studies of species that live on the soil surface without knowing the contribution of those inhabitants of inner layers. For this reason this study was to directed compare hypogean ant assemblages in four land uses i.e. sugar cane under (a) conventional and (b) agroecological managements sugar, (c) intensive silvopastoral system and (d) forest in El Hatico, a reserve located in the center of Valle del Cauca, Colombia. In each use four monoliths (25 x 25 x 30 cm) were dug. Ants were caught and separated according to the depth (0-10 cm, 10-20 cm and 20-30 cm). A cluster analysis was used to explore the arrangement of land uses according to the identity of ants and tested by Mann Whitney test for paired statistical comparisons. To differentiate between the depths of the soil an ANOSIM one-way test was performed. In order to find which species contributed to separate among sites, a Simper analysis was used. Finally, richness estimators were used to predict the sampling effort.

A total of 25 ant morphospecies and 6023 individuals were collected. Sugar cane with agro-ecological management displayed the highest abundance in species and individuals. Tranopelta gilva, Wasmannia auropunctata and Solenopsis JTL 005 were the most representative and conspicuous species which determine the difference between land uses. Silvopastoral systems such as the intensive and sugar cane with conventional management formed a separate group (clade) from the other two soil uses (sugar cane with agroecological management and forest). Analysis of abundance showed that cane agroecological management differs significantly from conventional management and silvopastoral system. On the other hand, the layer with the highest number of species and catches was 0-10 cm deep, in all land uses, which is consistent with reports in the literature. Since only significant differences were found among the diversity values of the soil deep in the sugar cane with conventional treatment (p ≤ 0.006), it is proposed that this land use affects the ant assembly most. The data support that the cane and forest were the most favourable land uses on both epigeal and hypogeal ant diversity. This might be supported by the ecological theory that the ecological management of land tends to maintain, among others, greater input of organic matter, which would benefit many macroinvertebrates, ant fauna included.  These insects might produce edaphogenetic benefits through excavation and participation in the food web.

Key words: agroecological sugar cane, conventional sugar cane, dry forest, intensive silvopastoral systems, myrmecofauna, land uses

Introducción

Los macroinvertebrados edáficos realizan complejas funciones relacionadas con el ciclaje de nutrientes y la degradación de la materia orgánica. Estos organismos desempeñan un papel importante al romper, transportar y mezclar partículas de suelo y detritus con lo que contribuyen a la formación de bioporos y compartimentos (Villani et al 1999). Además, afectan los componentes químicos por la incorporación y redistribución de materiales orgánicos e inorgánicos (Ausmus 1977).

Entre los macroinvertebrados, las hormigas sobresalen por su gran abundancia. Así, por ejemplo, en el bosque tropical del Amazonas junto con las termitas conforman la  tercera parte de la biomasa de insectos (Hölldobler y Wilson 1990). Su éxito ecológico es innegable. Estos insectos han subsistido por más de 120 millones de años, ocupan una gran diversidad de hábitats y rangos geográficos (Wilson 1987, Hölldobler y Wilson 1994), son canales de energía y transformadores del suelo por naturaleza. Actúan como ingenieras del ecosistema directamente a través de la alteración de procesos físicos y químicos en todos los estratos verticales de los ecosistemas tropicales. Específicamente en el suelo se dan efectos complejos que incluyen la interacción directa e indirecta de las hormigas con las termitas, lombrices y raíces (Lavelle et al 2006).

Las hormigas hipógeas juegan papeles importantes en la transformación de propiedades físicas y químicas del suelo (Handel y Beattie 1990, Folgarait 1998) al crear micrositios aptos para el establecimiento de plántulas (Levey y Byrne 1993). Básicamente, bajo ciertas condiciones, sus basureros contienen mayor materia orgánica que los alrededores y la excavación de sus nidos mejora la macroporosidad del suelo. Lo tradicional, principalmente debido a las dificultades con los métodos de muestreo (Ryder et al 2007), es que el estudio del rol ecológico de las hormigas se ha basado en grupos conspicuos que forrajean en la superficie (epígeas) y, en contraste, existe poca información de aquellas especies subterráneas o hipógeas (Lach et al 2010). Tal es el caso de los géneros de hormigas legionarias, cuyos estudios se han dedicado a grupos piedrangulares como Eciton y las epígeas Dorylus (Gotwald 1995, Boswell et al 1998, Kaspari y O’Donnell 2003) aunque la mayoría son de hábitos hipógeos (Ryder et al 2007) y han recibido poca atención.

En Colombia, la información sobre hormigas hipógeas (Baena 1993, Aldana de la Torre 1996, Armbrecht y Chacón 1997) ha sido tangencial pero estudios recientes, dentro de el contexto de macroinvertebrados edáficos, coinciden en que, aunque estas hormigas del subsuelo no compiten en biomasa con otros taxa (Sevilla 2002, Pardo-Locarno et al 2006, Marín y Feijoo 2007) si superan en densidad (Dëcaens et al 2001, Sevilla 2002) y abundancia a miriápodos, lombrices y arañas (Pardo-Locarno et al 2006, Pardo-Locarno 2009) y a diplópodos (Marín y Feijoo 2007).

Las hormigas han sido utilizadas como una herramienta para evaluar ambientes con características contrastantes y para identificar señales de cambio en el uso del suelo. Así, por ejemplo, Marín y Feijoo (2007) encontraron que la mayor riqueza y exclusividad de géneros se presentó en un cacaotal conservado que en áreas con cultivos intensivos de algodón y maíz. En zona de ladera en el municipio de Cali Pardo-Locarno et al (2006) encontraron que la mayor abundancia de macroinvertebrados fue en la pastura, esto debido a la alta densidad de nidos de hormigas. De otro lado, en un estudio en cafetales de Caldono, norte del Cauca, Sevilla (2002) registró mayor abundancia de hormigas asociada a cafetales y bosques secundarios conservados, ello atribuido a los diferentes nichos ofrecidos por la complejidad agroecológica. Al examinar otros casos, como las tierras bajas de los Llanos Orientales de Colombia, se observa que la densidad de hormigas está asociada, entre otros aspectos, a factores como el potasio y el pH del suelo. Sin embargo, los regímenes de fuego son cruciales al afectar notablemente la abundancia de especies como Ectatomma tuberculatum, Hypoponera sp., Linepithema sp., Neivamyrmex sp. y Acropyga sp. que, se recuperan seis meses después de la quema (Decaëns et al 2001).

Muy recientemente, en la Amazonía colombiana (zona del Caquetá), Sanabria-Blandón (2011) encontró asociaciones muy particulares entre la diversidad de hormigas del subsuelo y las variables bióticas. En sistemas agroforestales la riqueza estuvo relacionada con el gremio de las cazadoras, en los pastizales la variable que mas influyó fue el pH, mientras que en el bosque los factores determinantes fueron la hojarasca y la humedad.  También en esta misma zona y los mismos usos de la tierra Sanabria-Blandón y Achury (2011), reconocen (incluyendo el nivel hipógeo) un grupo importante de hormigas legionarias como Labidus coecus, Neivamyrmex punctaticeps, Cheliomyrmex andicola y Eciton dulcium, que juegan un papel fundamental en el control de plagas, y que son altamente sensibles a los cambios de uso del suelo (Roberts et al 2000).

La Reserva Natural El Hatico (Valle geográfico del río Cauca) con un área de 288 ha se encuentra inmersa en un paisaje dominado por monocultivos de caña de azúcar, (Mahecha 2002, Molina et al 2000) y ha sido objeto de diversos estudios comparativos, sobre  de los diferentes grupos biológicos presentes en los sistemas productivos y el relicto de bosque. En un estudio pionero se encontró que el mayor número de especies de aves está en los sistemas frutales y silvopastoriles frente a otros sistemas como bosque, guaduales y caña (Cárdenas 1998). Se resalta en esta reserva también que hay una riqueza importante de coleópteros Staphylinidae, que son depredadores importantes, y están relacionados con la humedad de la hojarasca (García-Cárdenas et al 2001), lepidópteros (Ramos 2001, García 2002) y formicidos. El número de especies de estos grupos fue mayor en la reserva en comparación con diferentes fragmentos de bosque seco, algunos de mayor tamaño en el valle geográfico del río Cauca (Armbrecht y Chacón de Ulloa 1997, 1999). En un estudio de las hormigas capturadas con cebos y trampas de caída (es decir, solo epígeas), Ramírez et al (2006) encontraron que la región más rica en hormigas de la caña de azúcar fue la del Hatico, superando la del bosque El Medio y Roma, y duplicando al bosque San Julián (al sur de la cuenca media del valle geográfico del río Cauca), donde se quema la caña de azúcar antes de cosecharla y el uso de agroquímicos es rutina (Armbrecht y Chacón de Ulloa 1997, 1999).

Recientemente, Pardo-Locarno (2009) determinó que en el estrato hipógeo de los suelos de La Reserva, las hormigas son el grupo de macroinvertebrados más abundante seguido por los diplópodos, lombrices y coleópteros.  Hasta ahora se desconoce el  comportamiento específico de las especies de hormigas que habitan el estrato hipógeo. Aunque en gran medida se conocen las funciones de las hormigas que habitan el estrato epígeo, no necesariamente su composición y funcionalidad será igual que en las hormigas subterráneas. Algunas de ellas, incluso, no frecuentan la superficie del suelo (Longino y Colwell 1997). Con la premisa de que las hormigas del suelo y la vegetación cambian frente a patrones dados en ecosistemas manejados y no manejados por el hombre (Roth et al 1994), este trabajo se propuso examinar cómo el uso del suelo afecta a la mirmecofauna edáfica en un espacio de manejo agrícola que incluye desde propuestas agroecológicas hasta cultivos convencionales y áreas de conservación en la Reserva Natural El Hatico y fuera de ella.

Métodos

Área de estudio

La Reserva Natural El Hatico y la Hacienda El Trejo están localizadas en el Municipio de El Cerrito, Valle del Cauca, a la margen oriental del río Cauca (3° 27´ Norte; 76° 32´ Oeste) a 1000 msnm, en la zona de vida de bosque seco tropical, Bs-T. Presenta dos períodos lluviosos (abril-mayo y octubre-noviembre) intercalados con meses secos (enero a marzo y julio-agosto). La precipitación oscila entre 500 y 1050 mm anuales, y la temperatura media varía entre 21,8 y 26,2 ºC (IGAC 2003). Los usos de la tierra estudiados fueron: caña con manejo agroecológico (CA), sistema silvopastoril intensivo (SSPi) con Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit, bosque (B), ubicados en la Reserva El Hatico y el uso de tierra predominante en la región caña con manejo convencional (CC), en la Hacienda El Trejo.  La descripción de las características de los usos y de las propiedades físicas del suelo se presenta en los Anexos 1 y 2, respectivamente.

Muestreo

La información obtenida de las hormigas se extrajo de una serie de muestreos de macroinvertebrados edáficos realizados por Pardo-Locarno (2009). En cada uno de los usos de la tierra se establecieron dos parcelas de 3.500 m², separadas entre sí 200 metros lineales; en cada una se seleccionaron puntos al azar para extracción de cuatro monolitos para la colecta de hormigas. Cada monolito tenía 25cm de lado y  30 centímetros de profundidad, se tomaron muestras entre 0-10 cm, 10-20 cm y 20-30 cm (sensu Instituto de Fertilidad y Biología de Suelos Tropicales- TSBF citado por Anderson e Ingram 1993); esta metodología fue modificada al unir los estratos hojarasca y cero a 10 cm (Pardo-Locarno 2009). El monolito se extrajo mediante un molde metálico de 625 cm² de cara, 30 cm de profundidad, elaborado con ángulo de hierro de 4 mm de espesor y puntas afiladas para facilitar el corte; se complementó con dos moldes en lámina calibre 18 para corte de estratos (Figura 1). Cada molde tenía una cara articulada asegurada con una bisagra que se abría al momento de hacer el corte con un machete. Durante las labores de corte, en un plástico se recogieron todas las partes de suelo desprendidas, posteriormente cada estrato fue almacenado en bolsas de plástico, previamente codificadas. En una bandeja con tapa y papel toalla hidratado se mantuvo un ambiente de saturación para disminuir la desecación de los ejemplares de hormigas que fueron  separadas y preservadas en solución de alcohol-formol al 13% (Decaëns et al 1994).

Figura 1. Herramientas para toma de muestras de hormigas del estrato hipogeo: A: todas las herramientas y materiales, A1: medida para el monolito completo, A2: plástico para rodear el molde para monolito, B: Molde para monolito, C: Molde para corte de estratos de 0-10 cm y D: Molde para corte de estrato de 10-20 cm y 20-30 cm (tomado de Pardo-Locarno 2009)

Análisis

La identificación de los géneros y especies se hizo con base a las claves de Palacio y Fernández (2003), Jiménez et al (2007) y Longino (2011). Con el fin de observar las agrupaciones de los usos de la tierra de acuerdo a la composición de la comunidad de hormigas, se hizo un análisis de agrupamiento (distancias euclidianas) con las muestras agrupadas por sitios, en el que se incluyó cada evento de captura por morfoespecie (sin importar si era uno o varios individuos) mediante STATISTICA (Statsoft 1995). Las diferencias en la abundancia y la composición de hormigas entre usos de la tierra, se analizaron por una prueba pareada de Mann Whitney y la comparación de la diversidad entre profundidades del suelo mediante la prueba Anosim, de una vía, basada en el índice de similitud de Bray Curtis. Se calcularon los porcentajes de disimilitud (Simper) que permiten establecer las especies en los usos de la tierra que más contribuyen a la diferenciación. En estos análisis se usó el programa PAST (Hammer et al 2001). Por último, para predecir el esfuerzo de muestreo mediante el programa Stimates 7.5 (Colwell 2005), se uso el estimador de riqueza Chao 2 que trabaja con la incidencia de especies (presencia/ausencia), para tal fin previamente se agrupó la información de todos los monolitos de cada uso de la tierra.

Resultados y Discusión

Aspectos generales

En total se colectaron 6023 ejemplares y 25 morfoespecies de hormigas en 40 monolitos de 0.75 m³ cada uno, lo que indica que la mirmecofauna es abundante y representa el 41% del total de los macroinvertebrados edáficos de la zona, colectados por Pardo-Locarno (2009). La caña con manejo agroecológico (CA) aportó el mayor número de especies, capturas (número de veces que se cuentan las especies en los monolitos) e individuos representados, principalmente, por Tranopelta gilva (Mayr 1866), Wasmannia auropunctata (Roger 1836) y Solenopsis JTL 005; el mayor número de especies del grupo de las poneromorfas y el único de legionarias (Labidus coecus) se presentó en bosque (B) y el menor número de especies estuvo en el sistema silvopastoril intensivo (SSPi) (Anexo 3). De igual manera el mayor número de nidos lo presentó CA [T. gilva (5), W. auropunctata (2), Brachymyrmex sp. 1 (1), Prionopelta modesta (1)], seguido de B (T. gilva (1), Solenopsis geminata (1), CC (T. gilva (1) y Solenopsis JTL 005 (1) y, por último, SSPi (Brachymyrmex sp. 2 (1)).

Es posible separar cualitativamente (de acuerdo a la identidad de las especies) SSPi y CC en un grupo, mientras que CA y B en otro (Figura 2).

Figura 2. Análisis de agrupamiento de los cuatro usos de la tierra. Caña Agroecológica, Bosque, Sistema Silvopastoril Intensivo en la Reserva Natural El Hatico y Caña Convencional en la hacienda El Trejo Valle del Cauca, Colombia

Algunas de las diferencias entre sitios estuvieron mediadas por la abundancia (CA vs. SSPi-CC) (Tabla 1), lo que se explica por la influencia de la presencia de especies conspicuas como Solenopsis JTL005, W. auropunctata y T. gilva, abundantes en CA pero notablemente pocas en SSPi y CC o ausentes en algunos estratos (12% - 100%), especialmente en el de 20-30 cm (anexo 3).

La influencia de estas tres especies fue corroborada por el análisis de Simper al identificarse como las mayores aportantes a la diferencia entre sitios con un rango en el porcentaje de contribución entre 7.96 y 3.27% (Tabla 2).

Fowler et al (2000) reportan que W. auropunctata y S. geminata son generalistas y dominantes subterráneas. A la hora de explotar los recursos, ellas los acaparan y desplazan a otras especies en diferentes estratos comprendidos entre 5-15 cm de profundidad (Ryder et al 2007). En el presente estudio las especies que podrían estar jugando este papel, además de W. auropunctata, serían Solenopsis JTL005 y T. gilva todas dominantes numéricamente.

Por otro lado, aunque ciertas especies no contribuyeron de manera significativa a la diferenciación entre usos de la tierra, se resalta la presencia de especies crípticas y exclusivas de CA y B como P. modesta, Pachycondyla constricta que hacen nidos en troncos en descomposición (Baena 1993), Anochetus neglectus, P. constricta y Typhlomyrmex pusillus que nidifican en cavidades bajo el suelo (Brown 1965) siendo esta última registrada como una especie rara para el Valle del Cauca (Zabala et al 2007). También la legionaria L. coecus permitió separar los usos de la tierra. Esta especie fue exclusiva de Bosque y en otros estudios ha sido encontrada hasta los 50 cm de profundidad (Ryder et al 2007).

La riqueza (número) y la composición (identidad) de especies, son características que pueden señalar patrones y efectos diferentes en un ecosistema (O’Connor y Crowe 2005). En este estudio, la diversidad de especies fue más marcada en unos usos de la tierra que en otros, sin embargo las diferencias entre sitios fueron más influenciadas por la abundancia de T. gilva, W. auropunctata y Solenopsis JTL005. 

Profundidades del suelo

Tanto la abundancia (Figura 3) como la riqueza disminuyeron a medida que aumentó la profundidad en el estrato, así: de 0-10 cm  (21 especies), seguido por el estrato de 10–20 cm (16 especies) y el de 20 - 30 cm (9 especies) aspecto muy similar a los resultados de Ryder et al (2007) en un bosque amazónico, donde el mayor número de especies se encontró entre los 0 - 12.5 cm de profundidad. Ocho especies compartieron los tres estratos, siete fueron exclusivas del estrato 0 – 10 cm, tres del estrato 10 – 20 cm y ninguna en el de 20 – 30 cm (Figura 4). Los ensamblajes de hormigas para CC entre 0-10 cm y 20-30 cm presentaron diferencias estadísticamente significativas (p≤ 0.006).

Figura 3. Especies de hormigas encontradas a diferentes profundidades del suelo en cuatro usos de la tierra unidos (bosque, caña agroecológica, caña convencional y sistema silvopastoril intensivo). El color amarillo indica las especies que se encontraron en el estrato de 0-10 cm, verde 10-20 cm y azul de 20-30 cm. El punto verde indica la presencia de Tapinoma melanocephalum (Fabricius 1793) (10-20 cm y 20-30 cm) y el punto rojo de Labidus coecus (0-10 cm y 20-30 cm)

Figura 4. Número de capturas de hormigas hipógeas en cuatro usos de la tierra, en la Reserva Natural El Hatico y la hacienda El Trejo, Valle del Cauca, Colombia

Es probable que las diferencias entre estratos sean significativas para la superficie, en cuanto que la mayor actividad de los organismos edáficos se lleva a cabo en los primeros 10 cm de profundidad (Decaëns et al 2001, Castro et al 2007, Marín y Feijoo 2007). Por otro lado, la diversidad de especies de hormigas hipógeas fue menor en la caña convencional (p≤ 0.006) y en el sistema silvopastoril intensivo, síntoma de que al desmejorar la calidad de los suelos se pierde la diversidad de organismos y, por ende, las funciones ecológicas relacionadas (Wolters 2001).

Otros estudios han encontrado tendencias similares para bosques y agroforestales menos intensivos versus sistemas silvopastoriles en el gremio de hormigas cazadoras (especies que se alimentan de otros insectos y que, además, son indicadoras de cambios en los ecosistemas). Así Ramírez y Enriquez (2003) encontraron  que de cinco especies colectadas en un fragmento de bosque seco, solamente una o dos fueron compartidas entre pasto estrella asociado con leucaena y con algarrobo. De igual manera Rivera y colegas (2008) hallaron que hubo una reducción de este grupo en guaduales y bosques en regeneración al silvopastoril intensivo con leucaena. Más recientemente, Sanabria-Blandón y Chacón de Ulloa (2011) observaron una reducción del 30 al 24% de las especies en el paso de agroforestales a sistemas con leucaena.

Es razonable suponer que las hormigas pueden ser afectadas por la compactación del suelo, las quemas, la acidez y la salinización típicos de suelos degradados después del uso intensivo de riego y quemas  (Mackay et al 1989, Majer et al 2007), sin embargo cabe anotar que para el caso particular de el SSPi el estrato arbustivo puede aportar una clase de mirmecofauna diferente a la encontrada en este estudio.

 Una  clave parcial podría encontrarse en el hecho que tanto la diversidad y abundancia disminuyen con la profundidad de los estratos. Dado que la mayoría de la información se encontró en el estrato más superficial, es posible aseverar que los resultados del presente estudio dan confiabilidad en cuanto a lo observado con otras técnicas de muestreo de la zona epígea (e.g. cebos), que permiten dilucidar patrones de colonización y actividad de las hormigas de este estrato (Bestelmeyer et al 2000).

Aunque Ryder et al (2007) plantean que las especies que frecuentan diferentes profundidades del suelo, pueden ser consideradas verdaderas hipógeas, mientras que las que son exclusivas del estrato superior se pueden considerar epígeas, el uso de cebos limita los alcances de sus conclusiones. En nuestro estudio con la técnica de extracción de monolitos se obtuvo una fotografía instantánea de la ubicación de las especies en un gradiente del subsuelo. Por tal motivo es posible proponer, con mayor confiabilidad, que las especies encontradas en los tres estratos del suelo: Solenopsis JTL005, T. gilva, S. geminata, Brachymyrmex sp.1, Prionopelta modesta y la legionaria L. coecus son verdaderas hipógeas. En contraste, las especies exclusivas de la superficie Anochetus neglectus, Pachycondyla constricta y el grupo de las Strumigenys y las Hypoponera podrían ser consideradas como epígeas. En tanto que Linepithema, Nylanderia, Camponotus erythrocephalus, Cyphomyrmex rimosus, Typhlomyrmex pusillus, W. auropunctata pueden tener ambos hábitos. Esta última especie fue encontrada en época seca en el estrato más profundo probablemente buscando humedad, similar al hallazgo de Ryder y colaboradores (2007) quienes la registran atraída por cebos hasta los 25 cm de profundidad. Por otro lado, el género Hypoponera ha sido encontrado por Berghoff et al (2003) como epígeo e hipógeo.

Estimación de la riqueza

En general, con el método utilizado se capturó más del 75 % de las especies presentes para caña agroecológica, caña convencional y bosque, y el total de las especies del sistema silvopastoril (Tabla 3).

Estos resultados permiten aseverar que tanto el método de muestreo (monolitos de 30 cm de profundidad) como el esfuerzo empleado fueron adecuados en la estimación de la riqueza. Lo anterior indica que este método, aunque poco usado para hormigas, es eficiente para capturar este grupo en el estrato hipógeo.

El patrón de diversidad encontrado en la presente investigación: caña agroecológica como el más rico seguido del bosque, caña con manejo convencional y el sistema silvopastoril intensivo concuerda con el de estudios previos realizados con las comunidades de hormigas epígeas  en la reserva natural El Hatico y sus cañaduzales vecinos (Ramírez y Enríquez  2002). Esto indica que el impacto que tiene el manejo sobre el suelo, no solo se refleja en la superficie, sino también en estratos más profundos.

De igual manera lo encontrado en el presente trabajo coincide con los estudios de Ramírez y Enríquez (2002) y Ramírez et al (2004) quienes agrupan la caña con manejo agroecológico y bosque y separan sistemas intensivos como la caña con manejo convencional y el sistema silvopastoril (Figura 4). Los autores atribuyen las diferencias al manejo que reciben cada uno de los usos de la tierra. En caña con manejo agroecológico no se efectúan quemas, la hojarasca se acumula en surcos intercalados al momento del corte, la fertilización se hace con abonos orgánicos de origen animal como vegetal, el control de arvenses se realiza con la integración del ovino de pelo, limpiezas manuales y mecánicas. Además el paisaje está influenciado por cercas vivas de diferentes especies arbóreas como matarratón (Gliricidia sepium), chiminango (Pithecellobium dulce), guácimo (Guazuma ulmifolia) y caoba (Swietenia macrophylla). 

Lo anterior genera una dinámica de descomposición y reciclaje de nutrientes a partir del “mulche” (acolchado), diferente a la caña con manejo convencional, que se somete a quemas antes de la cosecha, se fertiliza con abonos de síntesis química y es sometida a la utilización de herbicidas para el control de la arvenses (Ramírez et al 2004). Por otro lado, la baja riqueza y abundancia de las hormigas hipógeas en el sistema silvopastoril intensivo puede deberse a la alta carga animal que maneja 4-4.5 animales/ha (Ramírez y Enríquez 2003).

Este es el primer trabajo sistemático en agroecosistemas del Valle del Cauca que compara los ensamblajes de la comunidad de hormigas hipógeas. Se evidencia que el manejo de los usos del suelo afecta sus ensamblajes, desde la perspectiva de las hormigas abundantes y la presencia de especies crípticas y raras en sistemas más conservados como el bosque y la caña con manejo agroecológico versus sistemas intensivos como la caña convencional y el sistema silvopastoril intensivo. Finalmente los resultados de esta investigación muestran la importancia de fomentar las prácticas agrícolas que favorecen la diversidad de organismos en estratos más profundos del suelo.

Agradecimientos

El presente estudio fue parcialmente financiado con recursos de El Patrimonio Autónomo Fondo Nacional de Financiamiento para la Ciencia, la Tecnología y la Innovación Francisco José de Caldas. Agradecemos a la Fundación CIPAV, el laboratorio de Entomología de la Universidad del Valle y a la familia Molina Durán por su apoyo logístico. A Harold Villota por su colaboración en la recolección de las muestras. A los taxónomos Catalina Sanabria y Rafael Achury por su apoyo en la identificación de las especies de hormigas.

Literatura Citada

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Received 6 November 2011; Accepted 14 December 2011; Published 4 January 2012

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