Variabilidad fenotípica y composición fitoquímica de Tithonia diversifolia A. Gray para la producción animal sostenible

J E Rivera, J Chará, J F Gómez-Leyva¹, T Ruíz² y R Barahona³

Centro para la Investigación en Sistemas Sostenibles de Producción Agropecuaria - CIPAV. Carrera 25 # 6-62 Cali, Colombia
jerivera@fun.cipav.org.co
¹ Laboratorio de Biología Molecular, TecNM-Instituto Tecnológico de Tlajomulco, México.
² Instituto de Ciencia Animal, Cuba.
³ Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín.

Resumen

Tithonia diversifolia ha llamado la atención en diferentes campos de la investigación más allá de la producción pecuaria, incluyendo su potencial de adaptación, producción vegetal, oferta de nutrientes y propiedades terapéuticas. El objetivo de la presente revisión, es explorar aspectos de diversidad, adaptación, compuestos fitoquímicos y el asocio de otros organismos con T. diversifolia, para explicar la oferta nutricional de esta especie y sus propiedades como forraje de alto valor. Se realizó una búsqueda sistemática de artículos publicados en revistas científicas durante los últimos 10 años para lo cual se usaron nueve criterios de búsqueda y las investigaciones encontradas se clasificaron en siete temáticas principales. Se hallaron en total más de 300 artículos relacionados con T. diversifolia en revistas especializadas. Desde el punto de vista fitoquímico se han reportado más de 150 compuestos presentes en diferentes tejidos, algunos con propiedades farmacológicas o capaces de modular la dinámica de degradación y fermentación en el rumen. También se destaca que T. diversifolia tiene una alta adaptación a condiciones edafoclimáticas adversas lo que puede atribuirse en parte a la capacidad de asociarse con microorganismos diazótrofos del suelo y solubilizadores de fosfatos, además de su plasticidad genotípica que le ha permitido establecerse en más de 50 países.

Palabras clave: adaptación, arbusto forrajero, botón de oro, fijación de nitrógeno, metabolitos secundarios, sistemas sostenibles

Phenotypic variability and phytochemical composition of Tithonia diversifolia A. Gray for sustainable animal production

Abstract

Tithonia diversifolia has attracted attention in different fields of research beyond livestock production, including its potential for adaptation, biomass production, nutrient supply and therapeutic properties. The objective of the present review is to explore aspects of diversity, adaptation, phytochemical content and the association of other organisms with T. diversifolia, to explain the nutritional offer of this species and its properties as high value forage. A systematic search was made of articles published in scientific journals during the last 10 years, for which nine search criteria were used and the research found was classified into seven main thematic areas. A total of more than 300 articles related to T. diversifolia were found in specialized journals. From the phytochemical point of view, more than 150 compounds have been reported in different tissues of T. diversifolia, some with pharmacological properties or capable of modulating the degradation and fermentation dynamics in the rumen. It is also noted that T. diversifolia has a high adaptation to adverse edaphoclimatic conditions, which can be attributed in part to the ability to associate with soil diazotrophic microorganisms and phosphate solubilizers, in addition to its genotypic plasticity that has allowed it to thrive in more than 50 countries.

Key words: adaptation, forage shrub, nitrogen fixation, secondary metabolites, sunflower, sustainable systems

Introducción

El uso de arbustivas como forraje en sistemas pecuarios tanto de pastoreo como de corte y acarreo ha tomado gran importancia durante los últimos años, debido a su contribución nutricional, productiva y ambiental (Schultze-Kraft et al 2018). Arbustos comoLeucaena leucocephala (Lam.) de Wit.,Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray,Sambucus peruviana H.B.K., Gliricidia sepium (Jacq.) Walp. Cratylia argentea (Desv.) Kuntze, Guazuma ulmifolia Lam., entre otros, han demostrado mejorar la alimentación animal en condiciones tropicales y subtropicales (Ribeiro et al 2016; Rivera et al 2017; Gallego-Castro et al 2017).

T. diversifolia comúnmente conocida como botón de oro, falso girasol o girasol mexicano, goza de una amplia adaptación edafoclimática pues ha sido reportada en más de 50 países. Tiene una alta producción de biomasa y composición química superior frente a la mayoría de las pasturas utilizadas en condiciones tropicales (Yang et al 2012; Oludare y Muoghalu 2014; Terry et al 2016; Mauricio et al 2017). Esta arbustiva es una planta herbácea originaria de Centro América (Nash 1976), diploide de cromosomas (2n = 34) con 16 pares metacéntricos y un par submetacéntrico (Alcorcés de Guerra et al 2007), y pertenece a la familia Asteraceae, tribu Heliantheae y subtribu Helianthinae (Schilling y Panero 2002).

Esta arbustiva perenne, contiene bajos valores de fibra detergente ácida (FDA) y neutra (FDN), alto contenido de nitrógeno y calcio, así como aceptables porcentajes de degradación y contenido de carbohidratos no estructurales. Estas características modifican el balance de nutrientes de las dietas ofrecidas y también modulan su dinámica fermentativa y de degradación de forma física y química, por lo cual es una planta idónea para ser ofertada en dietas para animales (Ribeiro et al 2016; Mauricio et al 2017; Gallego et al 2017).

En otros campos, T. diversifolia es una especie considerada de mucho potencial debido a sus propiedades fitoquímicas (Ejelonu et al 2017), pues contiene compuestos de actividad farmacológica, insecticida y herbicida (Miranda et al 2015). Adicionalmente, debido a su fácil establecimiento en zonas de topografía con pendiente, es una especie empleada en la rehabilitación de suelos, protección de taludes y biorremediación; además de ser una excelente especie de uso apícola por su abundante floración (Mustonen et al 2015). En lo referente a su contenido de metabolitos secundarios y su impacto en alimentación animal, conviene recordar que compuestos como las saponinas, taninos, aceites esenciales, flavonoides, entre otros, han demostrado reducir la metanogénesis ruminal por diferentes mecanismos, y de modificar la degradación de las dietas (Banik et al 2013); por lo cual, T. diversifolia cuenta con propiedades químicas más allá de las tradicionalmente consideradas en la alimentación animal, especialmente de rumiantes. Debido a su amplia distribución, esta especie también goza de una amplia diversidad que le confiere gran adaptación y variación en sus propiedades (Rivera et al 2017; Ruiz et al 2017).

El objetivo de la presente revisión es explorar aspectos de diversidad, adaptación y de asocio con otros organismos en T. diversifolia, para explicar la oferta nutricional de esta especie, especialmente en lo referente a sus contenidos de Nitrógeno (N) y Fósforo (F), y el potencial de su contenido de metabolitos secundarios en la alimentación animal.

Materiales y métodos

Se realizó una búsqueda de artículos publicados durante los últimos 10 años en las bases de datos Redalyc.Red, Science Direct, Ebsco y SciELO, relacionadas con el uso de T. diversifolia en diferentes áreas de investigación. Los términos de búsqueda utilizados en inglés y español fueron: “ Tithonia diversifolia”, “sistemas silvopastoriles”, “propagación deT. diversifolia”, “diversidad de materiales de T. diversifolia”, “compuestos fitoquímicos”, “metabolitos secundarios” y “usos de T. diversifolia”.

De acuerdo con las temáticas encontradas, los artículos se clasificaron como: (1) uso de T. diversifolia para la alimentación animal, (2) evaluación de la diversidad fenotípica de T. diversifolia, (3) T. diversifolia como controlador de otros organismos, (4) compuestos fitoquímicos o metabolitos secundarios en T. diversifolia, (5) T. diversifolia como abono orgánico, (6) comportamiento agronómico y (7) otros usos. Los trabajos identificados y revisados fueron clasificados de acuerdo al país o región donde fueron generados.

Con el propósito de una mejor explicación a diferentes aspectos relevantes de T. diversifolia, se usaron otros criterios generales de búsqueda como “fijación biológica de nitrógeno”, “solubilización de fósforo”, “fuentes de evolución vegetal” y “efecto ambiental sobre la variabilidad de especies vegetales”.

Resultados y discusión

Para el periodo 2008 – 2018, se encontraron 306 escritos relacionados directamente con la evaluación de T. diversifolia. Sobresalieron trabajos orientados a la exploración de su contenido de metabolitos secundarios para la salud humana y animal (39.7% de los artículos revisados), potencial para la alimentación animal (21.8%), control de otros organismos (10.6%) y comportamiento agronómico de esta especie (10.6%). También se encontraron investigaciones sobre temas como diversidad fenotípica de materiales de T. diversifolia (3.3%), uso de Tithonia como abono verde (9.30%) y otros usos, como el control de cárcavas y suelos degradados (4.64%).

Con relación a la localización geográfica de los estudios publicados, Cuba (14.6%), Brasil (13.9%), Nigeria (13.2%), Colombia (11.3%), China (10.6%), Taiwán (4.64%), Camerún (4.64%) y México (3.31%) fueron los países con más publicaciones generadas. Sin embargo, en los últimos años otro países de África como Kenia, Ghana, Congo, Tanzania, y Uganda han venido adelantado algunas evaluaciones relacionadas con su propagación, control y usos medicinales.

Se identificaron 228 artículos vinculados con las temáticas objetivo, que representan el 75.5% de los escritos encontrados. Las investigaciones se centraron en los metabolitos secundarios de T. diversifolia para el control de insectos, modulación de la metanogénesis en rumen y fines terapéuticos (Chagas-Paula et al 2012; Kim et al 2013; Galindo et al 2014); alimentación de especies animales como bovinos, caprinos, cerdos, peces y conejos (Hahn-von-Hessberg et al 2016; Mauricio et al 2017; Gallego-Castro et al 2017; Sánchez-Laiño et al 2018); diversidad genética y morfológica (Ruiz et al 2010; Yang et al 2012; Holguín et al 2015; Del Val et al 2017; Rivera et al 2017) y estudios de su potencial invasor y propagación en diferentes ambientes (Obukohwo y Umar 2014; Oludare y Muoghalu, 2014). A continuación se presentan los aspectos más relevantes relacionados con estos temas.

Compuestos fitoquímicos en T. diversifolia y su uso en la producción animal

El uso de compuestos de origen vegetal en la alimentación animal es una herramienta para modificar las poblaciones de microorganismos en el tracto digestivo, reducir la metanogénesis ruminal, mejorar el balance de nutrientes e incrementar la salud animal (Lezcano-Más et al 2016; Patra et al 2017). Compuestos como las saponinas, taninos, aceites esenciales, flavonoides, entre otros, han demostrado favorecer los sistemas de producción por medio de diferentes mecanismos. Las plantasde T diversifolia producen metabolitos secundarios como medio de defensa y de adaptación a ambientes adversos. Actualmente se han identificado más de 200.000 estructuras definidas de estos compuestos, de los cuales, su actividad y concentración varía de acuerdo a la especie vegetal, parte de la planta y condiciones ambientales (Patra et al 2017). Generalmente se ha observado que en algunas plantas, el estrés por sequía, las altas temperaturas y la intensidad luminosa tienden a incrementar la presencia de metabolitos secundarios (Bhatta et al 2013).

En T diversifolia los metabolitos secundarios de interés generalmente se encuentran en niveles moderados, por lo cual no afectan el consumo ni la digestibilidad de la materia seca (Galindo et al 2014; Lifongo et al 2014; Terry et al 2016; Ejelonu et al 2017). La presencia de metabolitos secundarios en el forraje fresco de T. diversifolia fue evaluado por Lezcano et al (2012), quienes no encontraron presencia de saponinas, glucósidos cardiotónicos ni flavonoides, pero sí de taninos. En otra investigación se reportó un bajo contenido de fenoles y ausencia de saponinas (Vargas et al 2012).

El contenido de taninos extractables totales de T. diversifolia es de 29.2 y 37.7 g/kg MS, para hojas maduras y jóvenes, respectivamente (Osuga et al 2012). En Colombia, Santacoloma y Granados (2012) reportaron contenidos de polifenoles de 6.30 g/kg MS, taninos totales de 5.40 g/kg MS, taninos condensados de 6.6 g/kg MS para plantas adultas de T. diversifolia (hojas y peciolos), y un contenido bajo de saponinas (2.50 mm de altura en espuma). Aunque el impacto nutricional de los taninos depende también de su peso molecular y composición monomérica (Barahona 1999), experimentos in vivo sugieren que el consumo de esta arbustiva no reduce de manera importante la emisión de metano entérico (Molina et al 2015). Quizás sería necesario alcanzar consumos en altas cantidades de esta arbustiva (>30%) para lograr estos valores de taninos y ejercer efectos sobre CH₄ ruminal. Cardona-Iglesias et al (2017) encontraron reducción de metano cuando se incluyó T. diversifolia en estudios in vitro, aunque estos efectos podrán ser atribuibles a otros metabolitos secundarios.

Chagas-Paula et al (2012) encontraron que el género Tithonia es una fuente importante y natural de diversos productos, particularmente lactonas sesquiterpénicas, diterpenos, flavonoides y saponinas, razón por la cual pueden modificar las poblaciones microbianas a nivel de rumen sin afectar la digestibilidad y aprovechamiento de los nutrientes en la dieta. En la Tabla 1, se presentan algunos metabolitos secundarios reportados por distintos autores para T. diversifolia.

Los taninos que son polifenoles de alto peso molecular, tienen la capacidad para formar complejos con proteínas del alimento y microorganismo del rumen (Patra et al 2017). Los taninos se clasifican en hidrolizables (TH) y condensados (TC), y se han propuesto varios mecanismos para explicar sus propiedades. Los efectos antimicrobianos de los compuestos fenólicos están relacionados con la inhibición de las enzimas bacterianas, como celulasas, xilanasas, pectinasas, lactasas (Barahona et al 2016); las alteraciones en la permeabilidad de las paredes celulares que reaccionan con iones de calcio de la pared celular; la inhibición de permeasas del periplasma involucradas en el transporte de aminoácidos y carbohidratos, la reducción de la tensión superficial; y la quelación de minerales esenciales, particularmente hierro con un deterioro del sistema metabólico oxidativo microbiano (Patra et al 2017).

Por otro lado, las saponinas son glúcidos de alto peso molecular formados de una aglicona (hidrófoba) y un sacárido hidrófilo (Sparg et al 2004). Las plantas que contienen saponinas no tienen un solo compuesto, sino una mezcla compleja, lo que influye en sus propiedades (Apráez et al 2017). Al igual que los taninos, las saponinas poseen gran actividad antibacteriana, relacionada con cambios en la permeabilidad de la célula (Patra y Saxena 2009; Knapp et al 2014). Las saponinas tienen un efecto significativo en la disminución o eliminación de los protozoos del rumen sin inhibir la actividad bacteriana, esto debido a que interactúan con el colesterol presente en la membrana celular de eucariotas, pero no en las células procariotas (Katakura et al 2005).

Los flavonoides también son importantes debido a su amplia gama de actividades biológicas y en particular las propiedades antimicrobianas. Los flavonoides se clasifican en compuestos polifenólicos y en las plantas están generalmente presentes en la forma de glucósidos con la aglicona unida a un azúcar variable por un enlace β-glucosídico, principalmente en la posición 3 del anillo C (Crozier et al 2007). La presencia del azúcar reduce la bioactividad del flavonoide y por tanto, su eliminación no sólo mejora las propiedades funcionales del flavonoide, sino que también mejora la biodisponibilidad. Estos compuestos generalmente actúan contra los microorganismos a través de la inhibición de la función de la membrana citoplásmica, la inhibición de la síntesis de la pared celular bacteriana, o la inhibición de la síntesis de ácidos nucleicos (Cushnie y Lamb 2005).

Los efectos de los aceites esenciales (terpenos, terpenoides) varían dependiendo de su composición química, y el mismo extracto puede tener efectos estimulantes o inhibidores cuando se obtienen de diferentes especies de plantas (Patra y Saxena 2009). Debido a la variedad de compuestos implicados, existen una serie de mecanismos químicos por los cuales el crecimiento bacteriano es inhibido por los aceites esenciales (Calsamiglia et al 2007). Por ejemplo, el carvacrol actúa como un portador transmembrana de cationes monovalentes intercambiando un protón hidroxilo (del grupo fenólico) por un catión como K ⁺, reduciendo así la síntesis de ATP y causando la muerte celular (Busquet et al 2006). Los aceites esenciales también pueden reducir la actividad peptidolítica de las bacterias ruminales (Busquet et al 2006) e inhiben efectivamente el crecimiento de las bacterias ruminales implicadas en la producción de amoníaco, causando así la inhibición de la desaminación de aminoácidos (McIntosh et al 2003). Los aceites esenciales y sus constituyentes también interactúan con la membrana bacteriana, causando trastornos a través de productos lipofílicos. Estas perturbaciones conducen a la expansión de la membrana, al aumento de la fluidez y permeabilidad de la membrana, a la alteración de las proteínas embebidas en la membrana, a la inhibición de la respiración y a la alteración de los procesos de transporte iónico en bacterias Gram-positivas y Gram-negativas (Nazzarro et al 2013).

Composición proximal de T. diversifolia y sus efectos en poblaciones microbianas de rumen

En T. diversifolia los bajos tenores de FDA (<40%) y FDN (<50%), sus contenidos intermedios de carbohidratos solubles (>12%), su aceptable degradabilidad (>60%) y altos contenidos de PC (>20%), se perfilan como las principales características nutricionales para disminuir la emisión de CH₄ a nivel ruminal. Yan et al (2006) reportaron que disminuir en 1% los contenidos de FDN y FDA, reduce en 2.01 y 2.26 l CH₄ por kg de materia seca consumida (MSC), respectivamente. Estos mismos autores coinciden igualmente que por cada 1% que aumente la proteína, el metano disminuye en 6.22 l/kg de MSC. De igual forma, el consumo de praderas menos lignificadas tiene un claro efecto en la digestibilidad ruminal y la tasa de pasaje (O` Mara 2004). Estudios desarrollados por Blaxter y Clapperton (1965) reportaron que al disminuir la digestibilidad de los forrajes de 75 a 55%, la emisión de metano puede aumentar de 306 a 499 g/día. Los valores de degradabilidad relativamente altos de T. diversifolia (cercanos al 65%) contribuyen a la menor emisión de CH₄.

Según el análisis proximal de T. diversifolia, su contenido de MS es mayor del 15%, lo cual, combinado con el alto contenido de proteína y bajo contenido de FDN y FDA puede influir en la disminución de emisiones de CH₄. Esto se da al aumentar la PC de la dieta (se aumentaría un 1.50% con pasturas del 9% de PC y 23 % en T. diversifolia), mejorar las tasas de pasaje por su disposición física en rumen y por la diminución del FDN y FDA total de la dieta (se pasaría de 65 a 60% la FDN en la dita total con contenidos de 65% y 50% para alguna pastura tropical y Tithonia, respectivamente). En la Tabla 2 se presenta el análisis químico de T. diversifolia bajo distintas condiciones agroecológicas.

T. diversifolia en la producción animal y su diversidad

Los trabajos revisados fueron desarrollados en Cuba, Colombia, México y África, e incluyeron temas como diversidad genética, dinámica de fermentación, compuestos fitoquímicos, respuesta al pastoreo, degradabilidad, características morfológicas, composición química, producción de gases y germinación de la semilla de diferentes ecotipos de T. diversifolia (Ruiz et al 2010; La O et al 2012; Ruiz et al 2013a; Ruiz et al 2013b; Velasco et al 2014; Holguín et al 2015; Florence et al 2015; Ruiz et al 2016; Del Val et al 2017; Rivera et al 2017). Como se puede observar en la Tabla 3, las características morfológicas y la composición bromatológica pueden variar entre procedencias o ecotipos.

Ruiz et al (2013b) informaron sobre diversas líneas de T. diversifolia colectadas en Cuba que pueden ser pastoreadas por bovinos orientados a la producción de leche. Estos autores observaron que algunas no eran apetecibles para los animales (colectas 15, 20 y 28), mientras que las colectas 3, 7, 8, 9, 10, 11 y 12 fueron las más pastoreados (100%), junto a las líneas 1, 2, 5 y 6 con un 80% de remoción de follaje. De igual forma en Cuba, la capacidad de germinación de la semilla verdadera de 29 líneas evaluadas varió de 3 a 73% y se demostró que 12 de ellas tenían valores superiores al 28%. De manera general, el 72% de las líneas evaluadas tuvieron germinaciones mayores al 28% en los primeros 7 días y 50% en las primeras dos semanas (Ruiz et al 2017).

Con relación a la composición química de diferentes procedencias de T. diversifolia en Cuba, La O et al (2012) encontraron que la degradabilidad ruminal efectiva de la MS fluctuó entre 76.3 y 86.6%. Los valores de digestibilidad aparente in vitro de la MS (DAIVMS) estuvieron en el rango de 72.2 a 79.8%, y los de la digestibilidad aparente in vitro de la materia orgánica (DAIVMO) entre 57.7 y 66.2 %. Por su parte, las cifras de DVIVMS (digestibilidad verdadera) y DVIVMO oscilaron de 81.1 a 85.7%, y de 65.3 a 70.2% respectivamente, existiedo diferencias entre cada uno de los materiales vegetales por indicador (p < 0.01).

La diversidad genética de T. diversifolia ha sido poco estudiada. En México por ejemplo, se evaluaron 20 materiales mediante marcadores ISSR provenientes de ocho localidades y se obtuvieron un total de 157 bandas amplificadas de las cuales 33 fueron monomórficas y 124 polimórficas, lo que indicó un 79% de polimorfismo (Del Val et al 2017). El tamaño de los fragmentos de DNA producto de la PCR varió de 170 hasta 1450 pb, y se encontró gran variabilidad entre los procedencias estudiadas. De esta manera no se encontró una relación significativa entre 10 muestras y sólo dos resultaron similares (hubo dos grupos a un nivel de similitud de 1.47). Por otro lado, Yang et al (2012), encontraron gran variabilidad genética en esta especie en cuatro regiones de China y dos en Laos. En esta investigación, los valores medios de Nei de diversidad genética (H) y el índice de Shannon de diversidad (I) fueron 0.294 y 0.431, respectivamente, demostrando amplia diversidad en materiales intra y entre poblaciones de T. diversifolia y sugireindo gran adaptación a diversos ambientes.

Finalmente en Colombia, Holguín et al (2015) evaluaron la respuesta productiva forrajera de 44 introducciones de T. diversifolia, e identificaron ocho introducciones como las de mayor producción y de mejor calidad nutricional. Posteriormente, sólo cuatro fueron identificados como las más promisorias de acuerdo a un índice multicriterio (17.9; 22.1; 13.5 y 1.20). Además, concluyeron que el uso de índices integrales multicriterio facilita la selección de materiales rendidores, con base en diferentes criterios de adaptabilidad, productividad y calidad de las especies. De acuerdo con estos estudios, existen múltiples diferencias entre ecotipos deT. diversifolia que obedecen a diferencias genéticas , razón por la cual es necesario identificar, caracterizar y seleccionar materiales superiores dentro de esta especie, y llevar a cabo evaluaciones integrales multicriterio con el fin de optimizar su uso. Esto permitiría tener ecotipos adaptados a condiciones específicas de producción, con la capacidad de ofrecer mayor biomasa, mayor oferta de nutrientes y lograr una persistencia superior en el tiempo.

Capacidad de T. diversifolia para acumular Nitrógeno y Fósforo

Los valores de PC como porcentaje de la materia seca (MS) en T. diversifolia son tan altos como los observados en algunas leguminosas tropicales como Stylosanthes guianensis (18.2 %, Morgado et al 2009), Arachis pintoi (19.7%, Khan et al 2013) y Gliricidia sepium (18.2%, Silva et al 2017), y son superiores a los observados en la mayoría de las gramíneas tropicales, comoUrochloa brizantha (9.30%, Ribeiro et al 2016),Cynodon plectostachyus (9.23%, Montoya et al 2017) yMegathyrsus maximus (9.30%, Carvalho et al 2017). T. diversifolia se ha utilizado a través de experimentos como forraje de alta calidad que puede reemplazar concentrados en rumiantes o incrementar la producción animal cuando se ofrece en dietas basadas en pasturas tropicales (Ribeiro et al 2016).

Las plantas absorben el N disponible en el suelo a través de sus raíces en forma de amonio (NH₄⁺) y nitratos (NO₃^-) (Santi et al 2013). Bajo condiciones naturales, algunos organismo procariotes son capaces de utilizar el N atmosférico a través de un proceso conocido como Fijación Biológica del Nitrógeno (FBN), que es la conversión del N₂ atmosférico a NH₃, una forma que puede ser utilizado por las plantas (Franche et al 2009). La propiedad de fijar N por las plantas vasculares se encuentra en dos grupos principales de bacterias no relacionadas filogenéticamente: los rizobios (Alpha -proteobacteria) que se asocian a leguminosas (Sprent y James 2007) y Frankia (Actinobacteria) que se asocian con un grupo más amplio de plantas (Vessey et al 2004). Otro grupo importante de bacterias fijadoras de N es el de las cianobacterias, encontradas en asociación con una gran variedad de plantas superiores e inferiores, hongos y algas (Meeks y Elhai 2002).

Entre los medios a través de los cuales T. diversifolia podría lograr valores altos de N se encuentran la simbiosis asociativa. La simbiosis asociativa se refiere a un mecanismo en una amplia variedad de especies fijadoras de N basado en la colonización por microorganismos de la superficie radicular de plantas no leguminosas. Entre éstos, se han identificado los endófitos fijadores de N y organismos diazotrófos libres (Baldani y Baldani 2005), además Jama et al (2000) destacan que esta especie posee gran capacidad de recuperar nutrientes del suelo. En contraste con las endosimbiosis (proceso dado en leguminosas), estas bacterias no inducen estructuras diferenciadas en las raíces y, aunque las bacterias endofíticas invaden los tejidos vegetales, no pueden considerarse endosimbiontes que residen intracelularmente.

Las bacterias que colonizan la rizosfera se denominan rizobacterias, y las rizobacterias con efectos beneficiosos sobre el desarrollo de las plantas se denominan Rizobacterias Promotoras del Crecimiento de las Plantas (RPCP) (Coats y Rumpho 2014). Cuando se encuentran en estrecha asociación con las raíces, suelen denominarse bacterias endófitas fijadores de N (Elmerich 2007). Por otro lado, las bacterias fijadoras de nitrógeno “ diazotrófos libres” se han definido como bacterias detectadas en la superficie de plantas o internamente (Reinhold-Hurek y Hurek 2011).

Los diazótrofos endofíticos pueden tener una ventaja sobre los diazótrofos asociativos o libres de la superficie radicular, ya que colonizan el interior de las raíces de las plantas y pueden establecerse en nichos que proporcionan condiciones más apropiadas para la fijación eficaz del nitrógeno y posterior transferencia del N fijado a la planta huésped (Reinhold- Hurek y Hurek 2011). Se han identificado rizobacterias diazótrofos en varios géneros de proteobacterias alfa y beta, incluyendo Acetobacter, Azoarcus, Azospirillum, Azotobacter, Burkholderia, Enterobacter, Herbasprillum, Glucenobacter y Pseudomonas (Richardson et al 2009). Entre estos, Azoarcus spp., Herbaspirillum seropedicae y Glucenobacter son reconocidos como endófitos.

La interacción planta-bacteria tiene lugar en la rizósfera donde los RPCP son estimulados por los exudados radiculares de plantas no leguminosas como por ejemplo T. diversifolia (Compant et al 2010). La composición de los exudados radiculares dependen del tipo de suelo, de la disponibilidad de nutrientes, del genotipo de la planta y de la etapa de crecimiento, así como del estrés biótico y abiótico ambiental (Abdel-Lateif et al 2012).

Las plantas emplean una variedad de estrategias para movilizar y adquirir fósforo inorgánico (Pi) del suelo, empleándolas simultáneamente para evitar la deficiencia de este elemento (Jain et al 2007). En respuesta a la deficiencia de P, las plantas pueden: (1) Por medio de sus raíces acidificar la rizosfera, secretar aniones orgánicos de bajo peso molecular y enzimas fosfatasas en el suelo para movilizar Pi, y de relacionarse con microorganismos para solubilizar P de forma libre; (2) Invertir una mayor proporción de su biomasa en el desarrollo del sistema de raíces; (3) Alterar la morfología del sistema de raíces, no sólo para explorar el volumen del suelo de manera más efectiva, sino también para explotar cualquier sitio localizado con una alta disponibilidad de Pi; (4) Aumentar la capacidad de las raíces para absorber Pi, acelerando la tasa de absorción desde la solución del suelo, y (5) Formar relaciones simbióticas con hongos micorrícicos para aumentar su capacidad de explorar el volumen del suelo y movilizar P de fuentes orgánicas e inorgánicas remotas. A continuación se describen algunas estrategias que T. diversifolia utiliza.

Según Karanja et al (2004), Cong y Merckx (2005) y Mwangi y Mathenge (2014) los siguientes mecanismos se presentan en T. diversifolia: (1) aumento del pH del suelo que conduce a una mayor solubilidad del fosfato (gran capacidad de secretar compuestos orgánicos para aprovechar el P del suelo); (2) aumento de la macroagregación y por lo tanto el aumento de la superficie específica que conduce a más sitios de adsorción para P y mayores tasas de difusión (aumento del sistema radicular y asociación con microorganismos micorríticos); (3) aumento de las cargas negativas en la superficie del suelo y la reducción de las cargas positivas en la superficie del suelo para un aumento neto en la fuerza de repulsión hacia P y (4) la reducción de las concentraciones de Al y, por lo tanto, la sorción o precipitación del P.

Las raíces de las plantas pueden liberar protones (H⁺) para acidificar la rizosfera y así facilitar el acceso a formas de P asimilables. Además, secretan aniones orgánicos de bajo peso molecular con diferentes niveles de eficacia para liberar Pi de los minerales del suelo (Delhaize et al 2007). Las raíces de las plantas también secretan enzimas en la rizosfera para liberar Pi de los compuestos orgánicos en el suelo. Estas enzimas incluyen fosfatasas ácidas y fitasas que hidrolizan fosfomonoésteres orgánicos, que son la forma dominante de P orgánico en el suelo, y apirasas y RNasas que hidrolizan los fosfodiéster (Jain et al 2007). Según Barrios y Cabo (2004) este podría también ser un mecanismo usado por T. diversifolia.

En cuanto a los microorganismos solubilizadores de fosfato (MSP), se encuentran las bacterias promotoras del crecimiento vegetal o PGPR (del inglés plant growth promotion rhizobacteria). Estas bacterias son de vida libre en el suelo y son capaces de adaptarse, colonizar y persistir en la rizósfera de la planta y favorecer su crecimiento y desarrollo (Baldani y Baldani 2005). Las bacterias solubilizadoras de fosfato (BSP) pertenecen al grupo de las PGPRs y son capaces de solubilizar fosfato inorgánico de diferentes compuestos, como son el fosfato bicálcico, fosfato tricálcico y rocas fosfóricas. En general existen 13 géneros de bacterias con la capacidad de solubilizar fosfato: Pseudomonas, Bacillus, Rhizobium, Burkholderia, Achromobacter, Agrobacterium, Micrococcus, Aerobacter, Flavobacterium, Mesorhizobium, Azotobacter, Azospirillum y Erwinia (Rodríguez y Fraga 1999). Se ha reportado al ácido glucónico como el agente más frecuente de solubilización de fosfato, el cual es producido por Pseudomonas sp., Erwinia herbicola, Pseudomonas cepacia y Burkholderia cepacia (Song et al 2008). Otro metabolito solubilizador de fosfato es el ácido 2-cetoglucónico, sintetizado por Rhizobium leguminosarum, Rhizobium meliloti, Bacillus firmus y otras bacterias del suelo aún no identificadas (Paredes-Mendoza y Espinosa-Victoria 2010).

Hasta el momento, se conocen otros ácidos orgánicos producidos por las BSP, los cuales dependen del tipo de suelo y la especie de la planta (se ha reportado diferencias entre genotipos en su capacidad de expresar ácidos orgánicos y acceder a diferentes formas de P mineral). Dentro de estos ácidos se destacan: oxálico (Kim et al 1997), cítrico, malónico, láctico, succínico, málico, oxalacético, acético, fórmico, isovalérico, fumárico, glicólico, adípico, indolacético, butírico e isobutírico (Jones et al 2003).

Otra respuesta de las plantas a un ambiente deficiente de P es la asignación de biomasa orientada al desarrollo de su sistema radicular, lo que aumenta la tasa de crecimiento de las raíces y el volumen de suelo que puede ser explorado (Hammond y White 2008). Para aprovechar los efectos locales de la secreción de aniones orgánicos y enzimas en la rizosfera, las plantas aumentan la longitud de la raíz en regiones con mayor disponibilidad de P. En respuesta a la deficiencia de P, las plantas producen preferentemente raíces en la capa superior del suelo, ya que el P se concentra a menudo cerca de la superficie, proliferan las raíces laterales en zonas ricas de P e incrementan la longitud y densidad de los pelos radiculares para ampliar el área superficial efectiva del sistema radicular (Zhu et al 2005).

Finalmente para aumentar su exploración del suelo, muchas plantas se asocian con hongos micorrícicos (Smith et al 2003). Esta asociación puede beneficiar a ambos organismos, ya que los hongos reciben C de las plantas y las plantas reciben P y otros elementos minerales de los hongos. Se estima que entre el 4% y el 20% del material fotosintético neto se transfiere de las plantas a sus socios fúngicos (Morgan et al 2005). Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) son microorganismos del suelo que forman simbiosis con el 80% de las plantas terrestres, formando arbúsculos, vesículas (en algunas especies) e hifas, dentro de las células corticales de las plantas que colonizan. Las hifas fúngicas aumentan el volumen de suelo explorado, aumentan el área superficial para la absorción de Pi, se extienden a los poros del suelo demasiado pequeños para que entren las raíces y, en algunos casos, hidrolizan compuestos orgánicos de P que las plantas no pueden (Morgan et al 2005). En consecuencia, las raíces de las plantas micorrícicas pueden adquirir entre tres y cinco veces más Pi que las de las plantas no micorrícicas cuando se cultivan en suelos con bajo P (Morgan et al 2005).

Conclusiones

• T. diversifolia es un arbusto con diversas propiedades que la convierten en una planta idónea como alimento animal: bajos tenores de FDN (<45.0%) y FDA (<40.0%), valores iguales o superiores de PC que especies leguminosas (>20.0%), valores de fósforo y Ca superiores a los encontrados en pasturas tropicales y la presencia de compuestos fitoquímicos como taninos, flavonoides, aceites esenciales y saponinas.
  
  
• T diversifolia debido a su diversidad, cuenta con una amplia capacidad de adaptación, puede presentar asociaciones con microorganismos para mejorar su desempeño productivo.
  
  
• Así mismo el uso de materiales superiores de T. diversifolia puede incrementar su aprovechamiento y ser una herramienta viable en la búsqueda de sistemas más sostenibles en condiciones adversas.

Agradecimientos

Los autores agradecen al proyecto Ganadería Colombiana Sostenible, financiado por el Departamento de Negocios, Energía y Estrategia Industrial del Reino Unido y el Fondo Mundial para el Medio Ambiente (GEF), así como a Colciencias en su convocatoria de Doctorados Nacionales 727 de 2015.

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Received 4 April 2018; Accepted 6 November 2018; Published 2 December 2018

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